Miller jest znany również z tworzenia specyficznych prac w swoim unikalnym stylu. Ronin, komiks sensacyjny o samuraju był owocem pierwszej z wielu współpracy z żoną Millera, Lynn Varley. Miller często przeplatał wątki sztandarowych postaci Marvela i DC takich jak Batman i Daredevil, oraz tworzył swoje własne historie, takie jak Give Me Liberty razem z Dave’em Gibbonsem czy Hard Boiled z Geoffem Darrowem. Sin City, jego pierwsze całkowicie samodzielne dzieło, to seria drastycznych czarno-białych opowieści kryminalnych wydana przez Dark Horse Comics.
Najbardziej znane i doceniane dzieła Millera, zarówno wewnątrz komiksowego światka, jak i poza nim, to The Dark Knight Returns, mroczna historia Batmana osadzona w niedalekiej przeszłości. Przedstawia ona Batmana jako brutalnego, w pewnym stopniu wytrąconego z równowagi odrzutka, wielce odbiegającego od znanego wizerunku z seriali telewizyjnych z lat 60. Od tego czasu millerowa wersja Mrocznego Rycerza dominowała przez prawie 20 lat, dając inspiracje Timowi Burtonowi w 1989 do nakręcenia filmowej wersji Batmana, Alanowi Moore’owi do stworzenia historii The Killing Joke, oraz Grantowi Morrisonowi dla Arkham Asylum.