Fundatorem obecnie istniejącej cerkwi Podwyższenia Krzyża Pańskiego był właściciel dóbr werstockich, późniejszy kasztelan podlaski Józef Ludwik Wilczewski. Świątynia została zbudowana w 1769, jako cerkiew filialna parafii w Dubiczach. W ostatnich latach XVIII w. była już świątynią parafialną, o czym świadczą księgi metrykalne z lat 1798–1801. W 1869 i na początku XX w. cerkiew była rozbudowywana.
W 1900 parafia w Werstoku należała do dekanatu Wysokie Litewskie w nowo powstałej eparchii grodzieńskiej. W skład parafii wchodziły wsie Werstok, Długi Bród, Gurzynów Bród, Kruhłe, Kuraszewo, Łozice, Pasieczniki Małe, Piaski, Policzno, Starzyna, Wiluki, Wojnówka, Wołkostawiec oraz osada Grabowiec, osada leśna Zabagonie i leśniczówka JakubowoRADZIMA. W 1905 parafia liczyła 1761 wiernych. Na jej terenie działało w tym czasie 5 szkół gramoty i jedna szkoła ludowa. Działalność parafii została przerwana w 1915 – w wyniku działań wojennych większość miejscowej ludności udała się w głąb Rosji.
Po odzyskaniu przez Polskę niepodległości i powrocie ludności prawosławnej z bieżeństwa, nowe władze nie zgodziły się na reaktywację parafii. Przez cały okres międzywojenny wierni z Werstoka byli dołączeni do parafii w Omelańcu (obecnie ta miejscowość znajduje się na Białorusi).