W następnych latach krytykował władze za brak zdecydowanych działań przeciw terrorystom, głosił też, że USA są w stanie wojny z globalnym islamem. Jako orędownik zdecydowanej walki przeciw terroryzmowi był zwolennikiem współpracy z Rosją – do tej tezy przekonał Donalda Trumpa. Dodatkowo w grudniu 2015 r. pojechał do Moskwy na 10. urodziny propagandowej rosyjskiej telewizji Russia Today, a co najmniej kilka razy wystąpił w niej w roli eksperta.
W kampanii prezydenckiej w 2016 r. mocno wspierał jej późniejszego zwycięzcę, Donalda Trumpa. W nowej administracji objął posadę doradcy ds. bezpieczeństwa narodowego, jednak ustąpił ze stanowiska po 24 dniach, 13 lutego 2017 r., gdy na jaw wyszły jego kontakty z ambasadą Rosji w okresie między wyborami prezydenckimi i zaprzysiężeniem nowego prezydenta i to, że zataił je przed wiceprezydentem i przedstawicielami FBI. Początkowo Flynn zaprzeczał tym kontaktom, ale po ujawnieniu kolejnych dowodów zmuszony był podać się do dymisji. Efektem konfliktu prezydenta Trumpa z wywiadem oraz ujawnieniem kontaktów Flynna z Rosjanami, amerykańskie służby wywiadowcze znacząco ograniczyły przepływ informacji do Białego Domu. Senatorowie zarówno z Partii Demokratycznej jak i Partii Republikańskiej zapowiedzieli parlamentarne śledztwo w sprawie Flynna.