En écologie évolutive, la coévolution antagoniste peut se définir comme étant les conséquences évolutives des interactions écologiques de types hôtes/parasites, proies/prédateurs et de compétition. On peut définir la coévolution comme « un changement évolutif dans un trait des individus d'une population qui survient en réponse à un trait des individus d'une deuxième population et provoque une réaction évolutive de celle-ci »Janzen D. H. (1980) When is it coevolution ? Evolution, Vol. 34(3):611-612.
Modèles expérimentaux
Thomas, Lefèvre, Raymond (2010) Biologie évolutive. Édition De Boeck : Bruxelles. S. Gaba et D. Ebert(2009) Time-shift experiments as a tool to study antagonistic coevolution. Trends in Ecology and Evolution. Vol24(4): 226-232.
Course aux armements
La lutte évolutive oppose une espèce persistante (qui "attaque") à une espèce résistante (qui se "défend"). Notons cependant que dans le cas de la coévolution antagoniste des sexes, les partenaires sont issus de la même espèce (le plus souvent, le sexe persistant est le mâle et le sexe résistant la femelle), il s'agit alors d'une lutte intra-spécifique et inter-sexuelle.
Évolution des fréquences alléliques Dans une population (persistante ou résistante) : Apparaît un allèle X conférant aux individus un avantage par rapport à leurs semblables face à l’adversaire (innovation X). Au cours des générations, cet allèle est sélectionné et va donc se répandre dans la population jusqu’à l’envahir complètement (fréquence(X) tend vers 1). Apparaît ensuite un allèle Y conférant de même un avantage. Il sera sélectionné de la même façon. Il en découle une succession de vagues sélectives au cours desquelles des allèles s’imposent dans la population qui acquiert ainsi de nombreuses innovations.
En parallèle, dans la population antagoniste : L’allèle X entraîne l’émergence d’un allèle X’ conférant une résistance à l’innovation X. La mise en place de la réponse prend un certain temps, ce qui explique le temps de latence observé entre l’apparition de X et X’. De même pour Y et les autres innovations à venir.
Chaque nouveau trait sélectionné va s’ajouter aux traits sélectionnés ancestralement afin que l'individu reste le plus performant possible face à l’antagoniste contemporain. La combinaison de ces traits confère un avantage au mutant, qui s’impose dans la population, donc diminue la diversité génétique.
Coûts énergétiques liés aux innovations On appelle persistance, l’intensité de la pression exercée par l’espèce persistante sur l’espèce résistante. On appelle résistance, l’intensité avec laquelle l’espèce résistante pare les offensives de l’espèce persistante. La mise en place et le maintien de l’ensemble des innovations est coûteux en énergie pour l’individu, puisque c’est autant d’énergie qui n’est pas allouée aux autres traits d'histoire de vie. Comme le nombre d’armes va croissant, il y a augmentation de la persistance. En réponse à cela, la résistance croît aussi.
Cette escalade évolutive, entre persistance et résistance, s’accompagne de coûts de plus en plus importants. Lorsque les limites physiologiques de l’organisme ne lui permettent pas d’allouer davantage dans l’attaque ou la défense, l’apparition de nouvelles innovations n’est plus possible. On peut alors observer différents scénarios : Les allèles mutants se fixent définitivement dans la population en éliminant les anciens génotypes (le polymorphisme des gènes est transitoire). Le polymorphisme se maintient (conservation des allèles rares), offrant la possibilité d’un recyclage des allèles rares. La course aux armements débouche alors sur une dynamique de type Reine Rouge.
Modèle de la Reine Rouge et NFDS (negative frequence-dependent selection)
Ce modèle proposé par Leigh Van Valen en 1973 utilise l’image d’Alice et la reine Rouge, dans le conte « De l’autre côté du miroir » de Lewis Caroll, où les espèces sont entraînées dans une course à l'adaptation pour pouvoir « rester à la même place » l’une par rapport à l’autre. La Reine Rouge qualifie donc une interaction de coévolution antagoniste à l’équilibre.
Évolution des fréquences alléliques Dans ce modèle alternatif, le maintien du polymorphisme se traduit par une sur-représentation des allèles qui confèrent un avantage sélectif et donc une sous-représentation des allèles moins avantageux.
Ainsi, si l’allèle X confère un avantage à l’individu persistant, alors il sera sélectionné et donc les porteurs de cet allèle seront majoritaires dans la population. En conséquence, dans la population résistante, les individus porteurs de la résistance X’ seront sélectionnés (car la population résistante s’adapte aux traits les plus représentés dans la population persistante).
Par conséquent, la pression de sélection exercée par la population résistante sera plus forte envers les phénotypes largement représentés d’individus persistants. À l’inverse, les phénotypes rares d’individus persistants connaissent peu de résistance de la part de la population résistante. La faible pression de sélection sur les allèles rares Y entraînera l’augmentation de leur fréquence dans la population alors que les allèles les plus représentés seront contre-sélectionnés (sélection fréquence-dépendante négative). Après un temps de latence, l’allèle Y’ résistant sera à son tour sélectionné, et le rapport de force s’inversera, créant des oscillations périodiques au cours du temps.
Coûts énergétiques liés aux innovations Dans une population donnée, à chaque temps, il y autant « d’armes » : au temps t1, la somme des X et des X’ est égale à la somme des X et des X’ à t2... Autrement dit, la persistance et la résistance sont stables au cours du temps.
À la différence de la course aux armements, les allèles contre-sélectionnés sont recyclés et remobilisés au cours du temps, ce qui diminue les coûts.
Time-shift experiments Ce type d’expérience a pour objectif de déterminer si on a affaire à une coévolution de type course aux armements ou Reine Rouge.
L’idée est de comparer l’infectivité d’un parasite (la résistance d’un hôte) face à des hôtes (parasites) qui lui sont contemporains ou issus d’une génération asynchrone (antérieure ou future). Cela suppose d’avoir accès à différentes générations d’hôtes/parasites (congélation, réactivation de stades dormants…).
Patterns de coévolution
La figure présente les résultats de l’expérience. En (a) on compare la résistance d’un hôte H face à : Un parasite qui lui est contemporain (gros rond rouge) Des parasites du futur (petits ronds bleus) Des parasites du passé (petits ronds rouges) (Le présent, le futur et le passé sont définis relativement à l’hôte H.) L’infectivité moyenne des parasites permet d’évaluer à la fois la virulence du parasite et la résistance de l’hôte. On voit que la résistance de H aux parasites futurs suit des oscillations (résistance diminuée dans un futur proche, puis en hausse etc.). De même pour la résistance aux parasites du passé. Ce type de résultat caractérise une dynamique de type Reine Rouge.
Dans le graphe (b) c’est le parasite qui est « fixé » (on compare sa virulence face à des hôtes du passé, du présent et du futur). On a aussi une dynamique de type Reine Rouge.
Dans le graphe (c) où l’hôte est « fixé », on observe que l’hôte est : Plus résistant face aux parasites du passé que face aux parasites contemporains Moins résistant face aux parasites du futur que face aux parasites contemporains Ceci indique un gain de virulence des parasites, qui s’adaptent à leur hôte avec un certain décalage temporel (« time-lagged adaptation »). Ce gain de virulence est lié à l’apparition d’un nouvel allèle de virulence qui augmente en fréquence et « contamine » tous les génotypes. Il est à noter que si l’on considère un temps de décalage court entre hôte et parasite, les patterns observés dans les cas (a) et (c) sont similaires. Il faut donc considérer une large gamme de générations pour pouvoir trancher entre course aux armements et NFDS.
Application : expérience historique de Buckling et Rainey (2002)
Étude de la coévolution entre la bactérie Pseudomonas fluorescens et son phageBuckling A. and Rainey P. B. (2002) Antagonistic coevolution between a bacterium and a bacteriophage. Proceedings of the Royal Society of London B. Vol. 269(1494): 931-936..
Les auteurs ont voulu comparer la performance de la bactérie face au phage contemporain et à des phages provenant d’une autre génération asynchrone (obtenus par congélation). Ils ont pour cela réalisé différentes combinaisons bactérie-phage : Bactérie + phage ancestral Bactérie + phage contemporain Bactérie + phage du futur Dans chaque cas, ils ont suivi l’évolution de la résistance bactérienne au cours du temps.
Cette expérience a été débutée avec un seul génotype (toute variabilité génétique est donc générée de novo par mutation). Du fait de l’absence de variabilité génétique initiale, l’expérience devait nécessairement évoluer (au moins au début) par balayages sélectifs (car une dynamique NFDS suppose d’avoir plusieurs génotypes de fréquences déséquilibrées). Cela se vérifie par les résultats observés : Les auteurs ont observé que les bactéries résistantes à leur phage contemporain étaient toujours résistantes aux phages ancestraux, ce qui témoigne d’une adaptation des bactéries au phage avec lequel elles coévoluent (gain de résistance au cours du temps). De même, les phages, quelle que soit leur génération, étaient tous capables d’infecter la bactérie ancestrale, ce qui prouve qu’ils gagnent en virulence avec le temps. Ainsi, en moyenne, la résistance bactérienne et l’infectivité des phages augmentent avec le temps : on met donc en évidence une course aux armements.
Mise en évidence biologique des conflits Autour de la coévolution antagoniste s’articulent différents types d’interactions conflictuelles de type course aux armements, soit entre deux espèces, soit chez la même espèce. Le conflit peut être symétrique (les pressions de sélections en jeu sur les espèces vont dans la même direction, c’est-à-dire que les antagonistes ont le même but) ou asymétrique (qui implique des sélections de pression contrastées, autrement dit leurs buts sont exclusifs l’un de l’autre)Dawkins, R. & Krebs, J. R. (1979) "Arms races between and within species". Proceedings of the Royal society of London B 205: 489–511..
Interspécifique symétrique D’après le principe d’exclusion, la compétition entre deux individus d’espèces différentes pour la même ressource limitante mène l’une à exclure l’autre de la niche écologique. L’espèce exclue évolue soit vers une autre niche écologique (divergence évolutive) soit vers l’extinction.
Intraspécifique symétrique Deux individus de la même espèce convoitent une même ressource. Exemple de compétition dans le conflit sexuel : deux mâles convoitent la même femelle.
Interspécifique asymétrique Hôte/parasite Une interaction asymétrique s'observe notamment dans le cadre d'un interaction hôte/parasite. Course aux armements : Apparition de parasites de plus en plus virulents et d’hôtes de plus en plus résistants. Les nouveaux mutants sont plus performants que les anciens face à tous les adversaires et se fixent donc dans la population en éliminant de façon définitive tous les anciens génotypes (polymorphisme génétique transitoire). On a donc une succession de balayages sélectifs et une augmentation régulière de la résistance moyenne des hôtes et de la virulence moyenne des parasites.
Cette escalade évolutive crée une grande intimité entre l’hôte et son parasite. En effet, au cours de la coévolution, le parasite se spécialise pour son hôte. De plus l’acquisition des traits liés au parasitisme s’accompagne de la perte des traits propres à la vie libre. Donc plus le temps passe et plus le parasite devient dépendant de son hôte. La coévolution est donc un processus à sens unique (impossible pour un parasite d’évoluer vers une forme libre).
Prédateur/proie